Nature Sustainability｜农药使用对美国野生蜜蜂分布的影响

许多野生蜂种的减少对自然和农业生态系统的授粉产生了重大影响。造成这种下降的一个可能原因是杀虫剂的使用；尤其是新烟碱类和拟除虫菊酯类杀虫剂，在实验室和野外实验中已被证明具有有害影响，并与一些物种的种群数量下降有关。我们使用了美国本土各地汇总的博物馆记录、生态调查和社区科学数据，包括来自6个科的1081种蜜蜂（占美国有记录的物种的33%）的178,589项独特观察数据，以利用相关土地利用数据对1995年至2015年的物种占域建模。虽然造成蜜蜂数量减少的原因有很多，但我们发现杀虫剂的负面影响是普遍存在的。新烟碱类和拟除虫菊酯使用量的增加是数百种野生蜂种占域变化的主要驱动因素。在一些物种中，大量使用杀虫剂会导致某个物种在某个地点出现的概率降低43.3%。这些结果表明，减少农药使用的措施（例如害虫综合治理）可能会促进授粉保护。

欧洲和北美蜜蜂数量下降广受关注，但大多数物种的情况却鲜为人知。昆虫授粉（主要来自野生的和受管理的蜜蜂）使全世界约75%的农作物种类和88%的开花植物种类受益。此外，世界各地大部分作物是由野生媒介授粉，无论受管理的蜜蜂丰度如何，野生媒介都可以提高产量。总体而言，这表明野生授粉媒介的减少将对授粉服务产生严重的不利影响，进而影响经济和生态。

野生蜜蜂数量下降的主要驱动因素包括气候变化、土地利用变化和栖息地丧失、疾病和病原体、饮食压力以及农药使用，其中许多因素主要与农业集约化有关。首先，农业集约化通常会减少可用花卉和筑巢资源的多样性，尤其对于不向授粉媒介提供资源的单一作物栽培。其次，农业集约化会增加野生蜜蜂接触复配农药的机会。自20世纪90年代中期引入美国以来，新烟碱类和拟除虫菊酯广泛使用且使用量迅速增加，而其他类别杀虫剂的使用量在同一时期有所下降。实验室和田间实验表明这两种杀虫剂对个体蜜蜂都有害，因此暴露于通常用于农业的高剂量下的该种杀虫剂可能会导致种群数量下降。新烟碱类杀虫剂是一类神经活性杀虫剂，具有内吸性，被吸收后能在整个植物组织中表达，包括花粉和花蜜。其作用通常是亚致死性和慢性的，因此在典型的监管研究中很难检测到，故欧盟于2018年禁止使用新烟碱类农药（自2013年起暂停使用）。拟除虫菊酯是除虫菊酯的合成改良版本，其作用原理是关闭昆虫轴突膜中的电压门控钠通道。最后，许多农民，特别是那些拥有大面积农作物且依赖动物授粉或受益于动物授粉的农民，使用受管理的蜜蜂（Apis mellifera）为农作物授粉，其可能会通过争夺花卉资源和疾病传播对野生蜜蜂产生负面影响。

由于数据缺失较多，我们难以确定农业集约化损害野生蜜蜂种群的机制途径；缺乏不同农药历史应用的可用数据阻碍了我们全面评估其对群落的影响，目前大多数将杀虫剂的使用与蜜蜂数量下降联系起来的研究可能无法反映大规模（如整个大陆）的模式，且可能不能代表许多其他野生蜂种。然而，英国最近的研究表明国家层面的种群灭绝率与新烟碱类种子处理的使用有关。制定有效的政策来保护野生蜜蜂需要了解数量减少的原因，并且许多因果因素是相互关联的。了解农药与其他潜在驱动因素的影响对于生态系统和食品体系的可持续管理至关重要，并且在全世界范围内具有重要的生态和经济影响。

我们使用美国本土最大的蜜蜂记录数据库之一来应对这些挑战。美国拥有世界上已知蜜蜂种类最多的国家，共有3594种（包括夏威夷和阿拉斯加），占已知种类的17%。随着近期土地利用变化，美国农业有很大一部分是集约型农业，使其成为了解集约化农业对蜜蜂多样性影响的理想地点。我们的分析包括1081种蜜蜂物种的出现记录：220种来自Andrenidae，284种来自Apidae（不包括Apis mellifera），69种来自Colletidae，221种来自Halictidae，278种来自Megachilidae和9种来自Melitidae（图1d）。我们将多物种占域模型与因果推断工具相结合，通过三种多物种占域模型分别估计农药使用、动物授粉农业（即受益于动物授粉的农业）和蜂群对美国野生蜜蜂分布的影响，每种模型在每科上独立运行。我们重点对受益于动物授粉的作物进行分析，因为种植这些作物的农场可能会引入蜂群，这可能会改变它们对野生蜜蜂的影响。此外，我们预计受益于动物授粉的作物可以提供已知的额外资源来吸引野生蜜蜂。最后，我们的分析特别关注于新烟碱类和拟除虫菊酯的影响，因为这些杀虫剂被认为与野生传粉媒介的减少有关，其使用量的增加提高了蜜蜂的风险。

1. 农药

我们发现农药对所有科占域率的平均效应都是负的（图2a）。对于Andrenidae、Apidae、Colletidae和Melittidae具有较强负效应（95%置信区间不包含零），对于Halictidae和Megachilidae也具有负效应（但95%置信区间包含零）。随着农药使用量从零增加到最大观测值，各科的平均占域率下降（下降率分别为Apidae：43.3%，Andrenidae：28.9%，Colletidae：23%和Melittidae，Halictidae：19%，Megachilidae：0.4%）（图3）。

在动物授粉农业的多种可能定义下（需要授粉、吸引授粉媒介或使用受管理授粉媒介的作物），这些发现没有实质变化（图4A、D）。同样，我们的研究结果对于我们选择分析占域率的间隔时长以及我们是否一起或单独对新烟碱类或拟除虫菊酯杀虫剂进行建模（图5）都是稳健的。

当我们汇总每个属内这些物种水平的影响时，我们发现影响因属而异（图6a），农药的预估影响从下降54%到增加62%不等。

2. 动物授粉农业

我们发现，在控制气候（通过温度和降水）后，动物授粉农业对Andrenidae、Colletidae和Melittidae、Megachilidae的平均影响是积极的（图2b），而对其他群体没有影响。当我们使用更广泛的动物授粉农业定义时，这种效果仅对Andrenidae是一致的，所有其他科的95%置信区间包含零（图4B、E）。这种影响也因属而异（图6b），其预估影响范围从下降23.5%到增加401%不等。

3. 蜜蜂

最后，为了量化蜜蜂的潜在影响，我们控制了动物授粉农业的分布。对于所有群体来说，蜂群对野生蜂占域率的平均影响均不显著（图2c）。