注：本文转自中科院生态中心邓晔研究员课题组微信公众号“微生态笔记”。
中文题目
：探究微生物群落对环境变化的生态-进化响应
英文题目
:
Investigating the eco-evolutionary response of micro
biomes to environmental change
文章类型
：PERSPECTIVE（观点/展望）
第一作者
：Jennifer B.H. Martiny
通讯作者
：Jennifer B.H. Martiny
期 刊
：Ecology Letters
发表时间
：2023.03
作者单位
：美国加利福尼亚大学尔湾分校
微生物是生物地球化学过程的核心驱动力，也是为人类社会提供生态系统服务的重要基础。现已发现，自由生活的微生物群落及其功能对环境变化高度敏感。由于微生物具备快速进化的能力，进化过程可能在其应对环境变化时发挥重要作用。然而，目前的生物地球化学模型很少明确考虑到微生物进化如何影响其在环境变化下的生物地球化学响应。为此，作者提出了一个将进化过程纳入微生物组功能关系的概念框架，分析了微生物组如何通过四个相互关联的过程——生理适应、种群动态、扩散和进化——同步应对环境变化。近期的实验室和田野证据表明，微生物组内的生态与进化动力学是同时发生的；然而，这些过程对环境变化下生物地球化学过程的影响取决于它们在不同时间尺度上对微生物组响应的贡献。从长远来看，进化可能在微生物驱动的生物地球化学响应中发挥越来越重要的作用，特别是在那些缺乏近期历史类比的环境条件下。
生态-进化动力学通常以时间尺度来定义，具体来说，生态和进化过程都发生在“当代”时间内。然而，对于微生物而言，区分生态过程和进化过程尤为困难。进化是种群内遗传变异的变化，相较于大型生物，对于微生物而言，定义物种甚至种群的边界显得更加模糊。此外，微生物具备较大的种群规模、快速的世代更替以及水平基因转移（HGT）的能力，意味着许多微生物可以在数天至数月的时间尺度内实现快速进化，而这些时间尺度恰好与生态动力学过程的发生重叠。因此，基于这一推论，生态-进化动力学正在所有微生物系统中同时发生。
然而，微生物生态学与微生物进化研究领域之间仍存在脱节，类似于植物和动物等大型生物中的情况。为了更好地模拟生态系统对快速全球变化的响应，作者提出了一个概念框架，旨在将进化过程明确整合到微生物组与其功能关系的研究中。该框架基于以下证据，即微生物组通过四个相互关联的过程同时响应环境变化，并共同影响微生物组的整体功能：
因此，问题不在于生态和进化过程是否共同发生，而是如何量化它们的相对贡献及其在环境变化下对生物地球化学的影响。作者认为，确定进化过程的重要性需要探讨这些过程在不同时间尺度上对微生物群落响应的影响。
目前，大多数关于微生物组对环境变化响应的研究主要集中在生理和种群动态，即上述四个过程中的前两个方面。与大型生物类似，环境变量的变化，如温度、pH值和湿度等，会影响微生物的生理状态，这通常通过呼吸、光合作用和/或养分吸收速率的瞬时变化来衡量。当环境选择压力超出微生物的生理适应能力时，种群动态的变化（如出生、死亡和休眠）将导致微生物群落组成发生改变。重要的是，这些种群动态反应捕捉的是在地质时间尺度上发生远距分化的类群的生态过程，而非快速的当代进化结果。微生物群落通常使用操作分类单元（OTUs）进行表征，这基于标记基因（如16S rDNA区段）的序列相似性。根据细菌16S rRNA的进化速率，粗略估算显示，1%的核苷酸序列差异对应于大约5000万年前的分化时间，即灵长类动物的进化时期（图1）。而3%的差异则对应于大约1.5亿年前的分化时期，即始祖鸟化石所揭示的鸟类起源。即便是最近提出的扩增子序列变异（ASVs），也能够捕捉到大约1700万至2500万年前分化的类群。尽管这些与动物进化的比较并不完美，但它们凸显了细菌OTUs/ASVs内部性状分化的巨大潜力。此外，宏基因组测序提供了更为细致的微生物多样性图景，并具备推断进化的潜力，但这些方法仍在开发和完善中。因此，目前我们对微生物组在全球变化中的响应的理解主要基于对微生物分类群的广泛表征。
图1：基于核苷酸序列差异对16S分类单元的时间分化进行粗略估算
微生物具有较大的种群规模和快速的世代更替，这使其能够迅速适应新的环境条件。实验室研究表明，细菌、真菌及其他微小真核生物能够在与全球变化相关的时间尺度上快速适应选择压力。然而，如何将这些实验室结果应用于自然环境仍不明确，因为在更复杂的群落和世代时间较长的种群中，进化结果可能会有所不同。
一些研究表明，自由生活的微生物（包括真菌、细菌和古菌）在自然界中表现出局部适应性。然而，这种适应发生的时间框架尚不明确。已有研究表明，自由生活的微生物在野外具备与实验室中同样快速进化的潜力。总体而言，微生物群落组成的生态变化和种群的快速进化能够同时响应环境变化。然而，在广泛的群落变化（生态过程）与新生突变（进化过程）之间，还存在基因组织中间层次（如生态型）的响应。这种基因分辨率的变化会导致种群内等位基因频率的变化，而在大型生物中，这类现象通常被认为是进化过程的一部分（图2）。
与此同时，生理适应和扩散也可能发生，并进一步影响不同基因组织层次上的种群动态和进化响应。这些过程发生在个体层面，因此能够渗透到所有基因组织层次的响应中。例如，个体对新环境的生理适应可能帮助其维持丰度，从而缓解种群动态的变化。此外，个体繁殖体（如细胞、菌落或孢子）的扩散不仅对群落层面的生态漂移和质量效应产生影响，还对物种/种群层面的进化漂移和救援效应起到作用（图2）。
图2：现有证据表明，环境变化（如闪电符号所示）会在相同的时间范围内引发微生物群落多样性在多个基因尺度上的变化，从群落层面到菌株层面。这些响应从明显的生态响应——微生物类群相对丰度的变化（或在生理适应情况下没有变化）——到明确的进化响应（新生突变、同源重组和水平基因转移）不等。在中间的基因尺度上，物种或生态型中现有遗传变异的变化是否应被视为生态响应或进化响应则更加模糊。一个个体进入或离开微生物群落可能会影响其所属菌株及其所在群落的响应。
综上所述，微生物群落在面对环境变化时，会通过广泛的群落结构变化、快速进化以及介于两者之间的多种方式同时作出响应。因此，几乎无法将这些响应简单地归类为生态过程或进化过程。作者建议应重点关注前文提到的四个过程在微生物群落随时间变化中的重要性，而不必过于区分它们对生态或进化的具体贡献。
单独来看，所有四个过程都可能对微生物群落的整体功能产生影响，即群落的集体代谢活动。微生物群落的功能可以通过直接指标进行衡量，例如群落获取资源和建立生物量的能力（如微生物的生长速率或生产力），也可以通过其对生态系统功能的影响进行间接衡量，例如有机碳/氮的积累或去除（如枯枝落叶的分解速率或土壤气体通量）。
在生理适应方面
，微生物代谢率、资源分配和生存率的变化会进而影响碳和养分循环。
在种群动态方面
，其对微生物功能影响的重要性存在一定争议。事实上，长期以来，人们认为微生物群落的组成变化在功能上是冗余的，即微生物群落组成的变化不会影响其整体活动，进而也不会影响生态系统功能。然而，最近的实验室和田野实验表明，即使在保持非生物条件不变的情况下，微生物群落组成的变化也可能导致土壤、沉积物和海洋表层生态系统功能的差异，但也并非总是如此。
扩散
通过引入新的遗传多样性（包括等位基因、基因以及新的菌株和类群），同样有可能改变微生物群落的功能。尽管早期的观点认为微生物无处不在，但人们逐渐认识到微生物的扩散是有限的，这会改变自然群落中的微生物组成，从而影响其功能。
鉴于这些过程对微生物群落功能的潜在影响，如何量化和比较它们的效应呢？生态系统模型通常采用静态数学函数来预测生态系统功能（如异养呼吸或分解）在非生物梯度（如温度或湿度）上的变化速率（图3a）。当这些功能主要由微生物驱动时，该曲线可以间接衡量微生物群落的功能表现。然而，这一函数捕捉的是群体性、集体表型的功能表现，而非单一基因型的响应。此外，群落功能曲线通常比个体响应更为平缓，因为个体基因型在不同条件下的适应性更强。例如，单个原绿球藻（
Prochlorococcus
）生态型的生长速率受温度限制较大，而所有原绿球藻及整个浮游植物群落在海洋温度梯度上的生长速率范围则更为宽广（图3b）。
如果微生物群落的组成不同但在功能上是冗余的，即其性能曲线在时间或空间上没有显著差异，那么假设微生物群落的性能曲线在时间和空间上保持不变是合理的。然而，如果群落组成在功能上并非冗余的，并且其静态性能函数不仅捕捉了微生物群落对环境的生理适应（如细胞代谢率的变化），还涵盖了种群动态、进化和扩散这三个过程，那么该函数依然适用，前提是这些过程发生的时间尺度与该功能的实证评估时间一致。
图3：(a) 生态系统模型通常假设微生物功能对环境驱动因素（如土壤湿度）的响应是静态的（灰线）。在当前的湿度条件下，呼吸作用最高（灰点），并且预计在降雨增加（蓝点）或减少（红点）的情况下都会下降。(b) 群落的性能曲线可能比单一基因型的典型反应规范更加平缓。一个例子是比较海洋原绿球藻不同生态型在温度变化下的表现与所有原绿球藻和所有浮游植物在海洋温度梯度下的表现。浮游植物群落的全球平均生长率（虚线黑线）似乎遵循所谓的Eppley曲线，这是一条根据温度变化的最大生长率边界线，而实线绿色线代表沿实地横断面原绿球藻群体的现场生长率。
作者认为，未来的研究必须解决上述四个过程在改变微生物群落功能表现时所涉及的时间尺度问题。作者假设，当一个群落暴露于新环境时，其功能曲线会随着时间的推移发生变化，相较于群落的初始生理适应，功能表现将会高于预期。例如，干旱通常会降低土壤的分解速率；然而，由于群落组成中的种群动态变化，实际分解速率可能会高于基于初始（主要是生理）响应的预测值（图4a）。此外，扩散和进化过程也会带来额外的功能提升，超越短期种群动态变化所提供的增益（图4b）。如果这一假设成立，那么微生物群落功能曲线的动态将取决于种群动态、扩散和进化所驱动的功能提升的速率和幅度。
